Estamos em maio de 1940. A Alemanha nazi acaba de invadir a Bélgica e a Holanda, preparando-se para invadir a França. No parlamento britânico, Neville Chamberlain, Primeiro-ministro em funções, é forçado a demitir-se fruto das pressões da oposição. Para o seu lugar é "escolhido" Winston Churchill (as aspas não são um erro de digitação - à data e de acordo com o filme, Churchill não era o preferido para suceder a Chamberlain).

Brilhantemente retratado por Gary Oldman (que já ganhou o Globo de Ouro para Melhor Ator Dramático e parece estar a caminho do Óscar), Churchill é representado como um homem que nunca andou de autocarro, bebe whisky ao pequeno-almoço enquanto fuma um charuto e cultiva um feitio difícil, explosivo e irascível. Mas não só. É também um homem profundamente abalado por erros cometidos no passado (nomeadamente a Batalha de Gallipoli, onde quase 30 mil soldados britânicos perderam a vida), que abdicou da vida pessoal em detrimento da política e, acima de tudo, alguém com um patriotismo indefectível.

A Hora Mais Negra acompanha as primeiras semanas de Churchill no cargo e as dificuldades sentidas para defender a Grã-Bretanha do ataque de Hitler, quando os militares nazis cercavam já as forças inglesas em Calais e em Dunquerque, localidades francesas que estão separadas do território britânico pelo Estreito de Dover.

Entre pressões internas para negociar com Hitler via Mussolini, a relação com o Rei George VI e a tomada de decisões difíceis (como o "sacrifício" de quase 4 mil militares britânicos em Calais, para que mais de 300 mil militares franceses e britânicos pudessem ser salvos em Dunquerque naquela que ficou conhecida como a Operação Dínamo), o filme vai mostrando o dia-a-dia do homem que liderou a Grã-Bretanha num dos períodos mais negros da sua história.